Feeding ecology and seasonal movement patterns of the blue whale in the eastern pacific ocean

Abstract

RESUMEN: Las ballenas azules en el Océano Pacífico oriental migran entre ecosistemas que exhiben valores isotópicos de nitrógeno (δ15N) y carbono (δ13C) contrastantes a nivel de la base de la red trófica y estas diferencias se reflejan en sus presas. Se hipotetizó que los tejidos de ballena azul registran estas diferencias isotópicas y por lo tanto proporcionar información de la ecología alimentaria y los patrones de movimiento estacionales de esta especie. Para probar esta hipótesis, se analizaron los valores de δ15N y δ13C en piel de ballena azul (n = 444) y barbas (n = 7) colectadas en el Pacífico nororiental (Sistema de la Corriente de California, Golfo de California y Domo de Costa Rica), y piel (n = 25) colectada en el Pacífico suroriental (Galápagos/Perú) de 1996 a 2015. El δ15N en piel exhibió gradientes regionales: Golfo de California (14.8 ± 0.9‰), Sistema de la Corriente de California (13.3 ± 0.9‰), Domo de Costa Rica (12.1 ± 1‰) y Galápagos-Perú (7.4 ± 0.9‰). Estos gradientes fueron consistentes con los de sus presas potenciales en cada zona de alimentación, demostrando que los valores de δ15N en piel de ballena azul son útiles para realizar inferencias sobre la dieta de esta especie. Las medidas de nicho isotópico (Áreas Estándar de Elipses Bayesianas-‰2) mostraron una superposición trófica (0.1-0.2%) entre las tres primeras regiones (Golfo de California, Sistema de la Corriente de California y Domo de Costa Rica). Esta superposición trófica se asoció a la tasa de incorporación isotópica de la piel (163 ± 91 días), que se estimó utilizando un modelo aditivo generalizado de las tendencias estacionales en el δ15N de las capas de la piel (capa basal, externa y piel descamada) colectada en el Golfo de California y el Sistema de la Corriente de California. El rango de δ15N (5-9‰) y la amplitud del nicho isotópico de la piel de ballena en Galápagos/Perú no se solaparon (0%) con las otras regiones, indicando que estas ballenas azules generalmente no se alimentan en zonas norteñas. En el Pacífico nororiental, dos modelos de dieta Bayesianos (MixSIAR) mostraron que la contribución relativa del Sistema Corriente de California y del Golfo de California a la dieta de la ballena azul fue de 30‒35 % y 47‒54 %, respectivamente, lo que sugiere que estas ballenas se alimentan intensamente en ambas zonas. La contribución relativa del Domo de Costa Rica XXIV (16‒18 %) fue menor, lo que indica que las ballenas se alimentan en menor intensidad en esta zona. La tasa de crecimiento de las barbas de ballena azul fue 15.5 ± 2.2 cm año-1. Esta tasa de crecimiento se estimó mediante el uso de las oscilaciones estacionales de δ15N a lo largo de las barbas de tres ballenas (dos hembras y un macho). Estas oscilaciones indican que algunos individuos de ballena azul tienen una alta fidelidad a zonas específicas en el Pacífico nororiental a través de los años. La ausencia de oscilaciones en δ15N a lo largo de las barbas de tres machos sugiere que estos individuos permanecieron dentro de una zona específica durante varios años antes de su muerte. El δ13C en tejidos de las ballenas (piel y barbas) y presas no fueron contrastantes entre las diferentes zonas de alimentación. Una excepción a este patrón fueron los valores de δ13C de la barba de una cría, que fueron ~2‰ menores que en los adultos. Este patrón probablemente está asociado a la transferencia de nutrientes durante la lactancia, dado que la leche tiene un alto contenido de lípidos y estos lípidos tienen valores bajos de δ13C. Este mismo patrón se ha descrito en otros tejidos (e.g. colágeno de huesos y dientes) de mamíferos marinos. La oscilación del δ15N de la barba de la cría podría estar reflejando el periodo de destete, durante el cual la cría cambia de dieta, de leche a zooplancton. Los resultados de este estudio proporcionan nuevas perspectivas sobre la ecología alimentaria en términos de uso de diferentes zonas de alimentación, las estrategias de movimiento estacional individuales que potencialmente son sexo-específicas y la fisiología de los tejidos (tasa de incorporación isotópica de la piel, tasa de crecimiento de las barbas y transferencia de nutrientes durante la lactancia) de las ballenas azules en el Océano Pacífico oriental. ABSTRACT: Blue whales in the eastern Pacific Ocean migrate between ecosystems that exhibit contrasting baseline nitrogen (δ15N) and carbon (δ13C) isotope values and these differences are reflected in their prey. I hypothesized that blue whale tissues also record these isotopic differences, and thus provide insights into the feeding ecology and seasonal movement patterns of this species. To test this, I analyzed the δ15N and δ13C values of blue whale skin (n = 444) and baleen plates (n = 7) collected in the northeast Pacific (California Current System, Gulf of California and Costa Rica Dome), and skin (n = 25) collected in the southeast Pacific (Galapagos/Peru), from 1996 to 2015. Skin δ15N exhibited regional gradients: Gulf of California (14.8 ± 0.9‰), California Current System (13.3 ± 0.9‰), Costa Rica Dome (12.1 ± 1‰) and Galapagos-Peru (7.4 ± 0.9‰). These gradients were in accordance with those of their potential prey within each foraging zone, demonstrating that blue whale skin δ15N values can be used to make inferences of this species’ diet. Isotopic niche metrics (Standard Bayesian Ellipse Areas-‰2) showed a trophic overlap (0.1-0.2%) among the first three zones (Gulf of California, California Current System, and Costa Rica Dome). This trophic overlap could be attributed to the isotopic turnover of the skin (163 ± 91 days), which I indirectly estimated by using a generalized additive model of the seasonal trends in δ15N skin strata (stratum basale, externum and sloughed skin) collected in the Gulf of California and California Current System. δ15N range (5-9‰) and isotopic niche width of whale skin in Galapagos/Peru did not overlap (0%) with the other zones, indicating that these whales generally did not feed further north. In the northeast Pacific, two Bayesian dietary mixing models (MixSIAR) revealed that the relative contribution of the California Current System and Gulf of California to the blue whale’s diet was 30‒35 % and 47‒54 %, respectively, suggesting that blue whales forage intensively in both zones. The contribution from the Costa Rica Dome (16‒18 %) was lower, indicating that feeding is less intense in this zone. A mean (±SD) baleen growth rate of 15.5 ± 2.2 cm y-1 was estimated by using seasonal oscillations in δ15N values along baleen from three whales (two females and one male). These oscillations also showed some individual whales have a high fidelity to XXII specific foraging zones in the northeast Pacific across years. The absence of oscillations in δ15N values along the baleen from three male whales suggests these individuals remained within a specific zone for several years prior to death. δ13C values of both whale tissues (skin and baleen) and prey were not distinct among foraging zones. An exception to the latter patterns were the δ13C values of the baleen plate from a calf, that were ~2‰ lower than adult whales. This pattern is probably driven by the nutrient transfer during lactation, given that maternal milk has a high lipid content, and lipids have lower δ13C values. This pattern has also been described in different marine mammal tissues (e.g. bone collagen and teeth). The δ15N oscillation in the baleen of this calf could be reflecting the weaning period, when the calf switches diet, from milk to zooplankton. The results of this study provide new insights into the feeding ecology in terms of the use of different feeding zones, individual seasonal movement strategies that are potentially sex-specific, and tissue physiology (isotopic incorporation rate of skin, baleen growth rate, and mother-tooffspring transfer of nutrients during lactation) of blue whales in the eastern Pacific Ocean.